Miles Morales es hijo del agente de policía Jefferson Davis y de la enfermera Rio Morales, y junto a su familia vivía felizmente en Brooklyn. Cuando era un joven adolescente, él y sus padres asistieron al sorteo para entrar en la prestigiosa Academia Brooklyn Visions, y su nombre salió sorteado, siendo aceptado en ella.

Después de que Norman Osborn fuera arrestado por S.H.I.E.L.D y revelado públicamente como el Duende Verde, y casi dos meses antes de la muerte del Peter Parker de la Tierra-1610, el tío de Miles, Aaron Davis, irrumpió en las abandonadas Industrias Osborn. Sin que el ladrón lo supiera, una araña mejorada genéticamente con la Fórmula Oz se metió en su bolsa.

Miles visitó a su tío (en contra de los deseos de sus padres, debido a su pasado delictivo) después de que se le adjudicara la última plaza en la lotería de la academia. En el apartamento de su tío, Miles fue mordido por la araña mejorada por la fórmula Oz, que salió de la bolsa de Aaron, y Miles descubrió que había recibido habilidades sobrehumanas como camuflaje, mayor agilidad, así como una especie de descarga aturdidora, y al revelar sus recién descubiertos poderes a su mejor amigo, Ganke Lee, ambos concluyeron que tenía un poder similar al de Spiderman, incluido el de trepar por las paredes. Pero Miles reaccionó negativamente, ya que solo quería ser normal, y decidió dejar el heroísmo al verdadero Spiderman.

Meses después, Spiderman murió salvando a su familia de Osborn. Miles llegó tarde a la escena. Afligido por no haber ayudado a Peter antes de su fallecimiento, Miles decidió seguir la filosofía de Parker -un gran poder conlleva una gran responsabilidad- y continuar así el legado de Peter.

Durante su primera noche como Spiderman, Miles se enfrentó a Canguro mientras llevaba un disfraz de Halloween de Spiderman. La siguiente patrulla de Miles se vio interrumpida cuando fue atacado por Spider-Woman, que exigió saber quién era. Tras desmayarse accidentalmente, Miles fue retenido en una celda del Triskelion, el cuartel general de S.H.I.E.L.D.. Allí fue interrogado por Nick Furia y se reveló su origen.

Electro despertó en la sala médica del Triskelion de un coma, causado durante la lucha de Peter contra Norman Osborn, y luchó contra los Ultimates. La participación de Miles fue crucial para la victoria de los héroes, y fue recompensado con la aprobación de Spider-Woman para que Miles fuera oficialmente el nuevo Spiderman.

Cuando Miles detuvo un atraco, fue capturado en las cámaras por Betty Brant. La historia de un nuevo Spiderman en Nueva York apareció en los titulares, y los padres de Miles estuvieron divididos al respecto. El padre de Miles estaba en contra de Spiderman mientras que su madre lo apoyó.

El tío Aaron se enfrentó a Miles y le reveló que sabía que Miles era el nuevo Spiderman. Lucharon contra el Escorpión, pero Miles se negó a volver a ayudar a su tío. Los dos libraron una dura batalla en la que Aaron utilizó unos vibro-guanteletes, pero uno de ellos resultó dañado, lo que más tarde provocó un cortocircuito y explotó, matándolo.

Miles fue abordado en secreto por Gwen Stacy y la tía May, que intentaron darle los lanzarredes originales de Peter Parker. El Capitán América les siguió e intentó que Miles abandonara el manto de Spiderman. Tras ayudar al Capitán América a derrotar al R.H.I.N.O., éste aceptó que Miles fuera Spiderman pero con un mejor entrenamiento. Para mejorar, Miles se unió a los Ultimates.

En un giro inusual de los acontecimientos, Miles se encontró accidentalmente con el Spiderman de un universo alternativo. Como Peter Parker estaba muerto en su mundo y había confusión entre ambos, empezaron a pelearse. Peter desenmascaró a Miles y le exigió respuestas. Sin embargo, Miles consiguió noquear a Peter usando su ataque de veneno. Sin saber qué hacer con él, Miles llevó a Peter a S.H.I.E.L.D. para solucionar las cosas. En el Triskelion, Furia se enteró de que este Peter Parker era de otro mundo. Sospechando que podría haber problemas en una incursión dimensional, quiso que Miles informara a Peter de lo que le había ocurrido al Peter Parker de ese mundo.

Sin embargo, la conversación se interrumpió cuando Mysterio apareció para atacar a los dos Spiderman disparando con un lanzacohetes al helicóptero en el que viajaban. Miles y Peter lucharon contra Mysterio, que conjuró ilusiones de sus mayores enemigos para someterlos. Mysterio consiguió escapar de la batalla, dejando a los dos para idear otro plan de ataque. Cuando Peter se reencontró con las contrapartes de su universo, Tía May y Gwen Stacy, Miles quedó conmovido por el tierno momento que se produjo entre ellos.

Miles y Peter no tardaron en ser llamados por Nick Furia para luchar de nuevo contra Mysterio. Pero el ilusionista no tardó en recurrir a un plan alternativo: utilizar los mayores miedos de los héroes contra ellos. El miedo particular de Miles era ver a su tío Aaron junto a sus padres muertos, tras haberlos asesinado a ambos. Sin embargo, los héroes consiguieron superar las ilusiones de Mysterio y derrotarlo. Mientras Mysterio permanecía bajo la custodia de S.H.I.E.L.D. en el universo de Miles, Peter habló con él sobre su papel como el nuevo Spiderman, diciendo que estaba realmente satisfecho con él.

Durante la guerra civil, el padre de Miles, Jefferson, fue atacado por Veneno, que creyó erróneamente que Jefferson era el nuevo Spiderman. Miles, logró rescatar a su padre, pero se sintió responsable del ataque. Ganke convenció a Miles para que detuviera a Veneno antes de que volviera a ocurrir, pero no fueron capaces de pensar en una solución hasta que Mary Jane y Gwen aparecieron. Tras una larga discusión sobre Veneno, Maria Hill reveló a Miles que sabía la verdad sobre él y le dijo que detuviera al simbionte antes de que alguien más resultara herido. Miles se enfrentó a Hill pero se detuvo cuando Veneno atacó el hospital en el que se encontraban sus padres. Utilizó su rayo aturdidor para luchar contra Veneno, pero casi había sido consumido cuando Rio descubrió la identidad de Miles. Veneno siguió consumiendo a Miles hasta que este utilizó su rayo para sacarlo de su huésped. La policía disparó al huésped de Veneno y al simbionte, y la madre de Miles murió en el fuego cruzado. Miles se despertó en casa de Ganke y rompió su traje, gritando «¡Nunca más!».

Pasó un año desde la muerte de su madre, y ni Ganke ni Jessica Drew consiguieron convencer a Miles para que volviera a asumir la identidad de Spiderman. Además ahora tenía una novia llamada Kate Bishop. Después de que dos de los experimentos de Roxxon escaparan y fueran vistos luchando contra Bomba, Miles fue finalmente convencido por Jessica Drew, quien le contó su origen como clon de Peter Parker creado por Roxxon, para volver a ser Spiderman y detener a Roxxon de una vez por todas.

Huyendo de los Herederos, Spiderman se encontró en Tierra-TRN461. Se unió a un Ejército Arácnido de aquella tierra para luchar contra los cazadores y fueron atacados por los Herederos. Peter Parker envió a los Guerreros Araña a reclutar más miembros para el ejército. Ayudaron al Ejército Arácnido a asaltar Mundo Telar y encarcelaron a los Herederos en Tierra-3145. Miles y Jess fueron enviados a casa, pero al volver a su apartamento, descubrió que el Peter Parker de su Tierra estaba vivo.

Miles se enfrentó a Norman Osborn, que también estaba vivo y había sido derrotado por el rayo de veneno de Miles. Poco después su novia Katie Bishop reveló la identidad de Miles a sus padres, miembros de Hydra, como acto de lealtad. Miles fue llevado a un laboratorio secreto de Hydra en Staten Island para experimentar bajo el mando del Doctor Muerte.

Cuando el Doctor Muerte electrocutó a Miles con láseres microscópicos, Miles liberó una poderosa ráfaga de energía, destruyendo su prisión y gran parte del laboratorio. Todos quedaron atónitos ante su nuevo despliegue de poder, y plantearon la hipótesis de que el estrés físico provocado en Miles podría ser la causa. Miles se desplomó por el agotamiento de su nuevo poder, y Muerte ordenó llevarlo a una celda mientras veía cómo diseccionaban a Jessica.

Los compañeros Ultimates de Miles y Jessica, su amigo Judge y la policía de Nueva York irrumpieron en el almacén para rescatarlos. Encontraron a Miles derrotando a Muerte de un solo puñetazo entre numerosos soldados de Hydra inconscientes. Cuando todos salieron del almacén, miraron hacia arriba para ver otra Tierra, la Tierra-616, que se cernía sobre ellos.

El mundo de Miles y el otro estaban siendo afectados por un fenómeno conocido como incursiones, durante el cual los planetas Tierra de dos realidades diferentes se embarcan en un curso de colisión que amenazaba a los dos universos. Mientras las fuerzas de cada mundo luchaban por sobrevivir, con la esperanza de destruir el planeta del otro, Miles investigó la apertura de la Cúpula de los Niños del Mañana en Manhattan, y acabó infiltrándose en una nave construida por el Hacedor y la Cábala para sobrevivir al fin de los tiempos.

Cuando los dos universos colisionaron y se destruyeron, el Multiverso terminó. La balsa salvavidas de la Cábala sobrevivió en lo que quedó, Mundo de Batalla, un planeta mosaico compuesto por los restos de varios universos, gobernado por el omnipotente Dios Emperador Muerte. La balsa fue finalmente encontrada ocho años después en un dominio conocido como Utópolis. Al abrirla, sus ocupantes despertaron de la animación suspendida. Spiderman se quedó atrás para no delatar su presencia, y fue encontrado por el sheriff Extraño cuando investigó el vehículo supuestamente vacío. Tras descubrir las intenciones no amenazadoras de Miles, Extraño lo llevó a su Isla de Agamotto, un lugar de recuerdo de los universos perdidos. Allí, Extraño le mostró otra balsa similar que había encontrado años antes, pero que no se había atrevido a abrir hasta ahora. Una vez desbloqueada la balsa, de ella salieron los supervivientes de Tierra-616, el otro universo que había colisionado con el de Miles, entre ellos Peter Parker.

Miles y sus amigos fueron teletransportados por el Sheriff Extraño al Reino de Manhattan. Lograron convencer a sus habitantes para que se rebelaran contra su gobernante, el Dios Emperador Muerte. Antes de que el Castillo de Muerte fuera atacado, Miles y Peter fueron reclutados por el Hacedor y Mister Fantástico para investigar la fuente de su poder. Descubrieron a Owen Reece, el Hombre Molécula, que era el responsable. Miles le dio una hamburguesa y Owen le dijo que estaba en deuda con él.

Cuando Muerte fue derrotado, el Mundo de Batalla fue destruido y todo se volvió blanco, pero Miles despertó en la reformada Tierra-616, con sus padres vivos, como si hubiera vivido toda su vida allí. Ese fue el regalo de despedida del Hombre Molécula. Se acostumbró a vivir en una realidad diferente, asistiendo a la Academia Brooklyn Visions y aprendiendo a ser un héroe de la mano de Peter Parker y los Vengadores.

Miles se alió con Iron Man, su mentor en los Vengadores, después de que un intento de actuar sobre una de las visiones del inhumano presciente, Ulises provocara la muerte de Bruce Banner. Miles, Nova y Ms. Marvel apoyaron a Iron Man y le ayudaron a enfrentarse a la Capitana Marvel durante la segunda guerra civil superheroica.

Después de que Ulises profetizara que Miles mataría al Capitán América, Miles viajó a Washington D.C. para poner a prueba su destino. La Capitana Marvel se acercó a Miles y le dio la opción de rendirse. Cuando Miles se negó, Iron Man intervino y luchó contra Carol, pero acabó en coma y encerrado en un campo de fuerza.

Tras la guerra civil, Miles, Sam y Kamala formaron un nuevo equipo llamado los Campeones, al que se unieron el Hulk Amadeus Cho, Viv Visión y el joven Cíclope desplazado en el tiempo.

Poco después, Miles fue reclutado por S.H.I.E.L.D. para ayudarles a encontrar a su padre, desaparecido. Jefferson se había unido a la organización como agente para garantizar la seguridad de Miles, y se había perdido en un universo completamente diferente durante una misión. En el proceso de este viaje por el universo, Miles conoció a Gwen Stacy, también conocida como Spider-Woman. Ambos desarrollaron sentimientos románticos, pero decidieron seguir siendo amigos por el momento. Durante la ausencia de Miles y Jefferson debido a la aventura interdimensional, Rio descubrió objetos sospechosos en sus pertenencias, obligándoles a admitir que eran Spiderman y un agente de S.H.I.E.L.D., respectivamente. Finalmente aceptó el secreto de Miles.

Cuando Aaron Davis regresó como Iron Spider y formó los nuevos Seis Siniestros, con Bomba, Electro, El Duende, Hombre de Arena y Mancha, intentaron hacerse con un Helitransporte de S.H.I.E.L.D. y venderlo, pero Miles intervino, solo para ser derrotado con una advertencia. Entonces pidió ayuda a los Campeones para luchar contra los Seis Siniestros y Lucia von Bardas, que acababa de llegar para comprar el Helitransporte. Los héroes salieron victoriosos, pero Miles resultó herido. En el hospital, Miles fue curado de sus heridas, sin embargo, sufría una misteriosa infección y se vio obligado a guardar reposo en cama durante algunos días. En los días siguientes, sus amigos y familiares fueron a visitarle, entre ellos Aaron, que le prometió que dejaría atrás su vida criminal.

Miles fue abordado por Spider-Gwen y el Ejército Araña cuando descubrieron que los Herederos intentaban escapar a través de cuerpos clónicos creados por el Octopus Superior. Tras una discusión con la Fuerza Enigma, Miles se convirtió en el Capitán Universo y ayudó a derrotar a los Herederos.

En la Academia Brooklyn Visions, Miles continuó su carrera de superhéroe e impidió que Lápida adquiera niños controlados mentalmente para utilizarlos como secuaces. Se encontró con el Duende Verde de su universo natal, que le hizo recordar su antigua vida. Entonces, Miles descubrió que el Duende trabajaba para un misterioso hombre conocido como Ultimatum, que también atacó a Miles antes de marcharse.

Tras un grave accidente en el que se vió implicado un dragón asgardiano de Roxxon y la destrucción del Instituto Coles, Ms. Marvel quedó hospitalizada, lo que dió lugar a la “Ley Kamala”, que prohibía los superhéroes jóvenes. La división C.U.N.A., liderada por Dum Dum Dugan, persiguió a Miles por violar la Ley Kamala pero éste fue finalmente capturado de nuevo por el Asesor.

Después, Ultimátum reveló que él era el verdadero Miles Morales de la Tierra-616 y planeaba apoderarse de Brooklyn convirtiendo a la gente a la que había vendido su droga en los duendes y enviando a Spiderman y a su familia de vuelta a su universo original. Aaron, que también había sido capturado por Ultimátum, se liberó junto a Spiderman y lo noqueó temporalmente antes de enfrentarse al Duende Verde.

Tras derrotar al Duende Verde, un Ultimátum gigante los capturó para acabar con Miles definitivamente. Aaron utilizó su traje de Merodeador para sobrecargar la máquina destinada a enviarles de vuelta a su universo, haciendo que explotara. Cuando se aclaró el humo de la explosión, no quedaba ningún rastro del Duende, Ultimatum o Aaron y Miles huyó de la escena para lamentarse de su pérdida.

Más tarde, Miles descubrió que un científico había sido secuestrado y robado por alguien disfrazado de Spiderman. Buscando al impostor se encontró con Peter Parker, que pensó que él era el culpable. En realidad habían sido unos clones de Miles, Selim, Tejementes y Morfo y después de una batalla con ellos, Selim afirmó que fueron creados por el Asesor. Miles logró encontrar un suero que era una cura para los clones y los derrotó.

Selim mató entonces a su madre, Rio, y se llevó a su hermanita, Billie. Miles luchó contra Selim y Tejementes en el puente de Brooklyn, donde Morfo ayudó a proteger a su hermana. Tejementes se sacrificó para matar a Selim, acabando con la vida de ambos clones.

Tras una batalla con el Escorpión, un enfrentamiento con un grupo especial de la policía de Nueva York y su suspensión de la escuela, Miles se encontró con la villana Chusma, que planeaba secuestrar a su novia Estornina y a su mejor amigo, Ganke. Con la ayuda de Misty Knight, Miles salvó a su familia y formó una espada con su bioelectricidad para luchar contra Chusma. Logró derrotarla antes de caer exhausto y Misty Knight dió alojamiento temporal a la familia Morales, acogiendo a Miles como becario en su agencia de detectives.